Ekologie hmyzu v zimě - Insect winter ecology

Část série na
Zvíře klidu
Hibernace Myotis mystacinus 4.JPG

Ekologie hmyzu v zimě popisuje přezimovat strategie přežití hmyz, které jsou v mnoha ohledech více podobné rostlinám než mnoha jiným zvířatům, jako jsou savci a ptáci. Na rozdíl od těch zvířat, která mohou interně vytvářet vlastní teplo (endotermický ), hmyz se musí při poskytování tepla spoléhat na externí zdroje (ectothermic ). Hmyz přetrvávající v zimním počasí tedy musí tolerovat zmrazení nebo spoléhat na jiné mechanismy, aby se zabránilo zmrazení. Ztráta enzymatické funkce a případné zamrznutí v důsledku nízkých teplot denně ohrožují živobytí těchto organismů během zimy. Není divu, že hmyz vyvinul řadu strategií, jak se vypořádat s přísnými zimními teplotami v místech, kde by jinak nepřežili.

Uvnitř se vyvinuly dvě široké strategie zimního přežití Insecta jako řešení jejich neschopnosti generovat značné teplo metabolicky. Migrace je úplné vyhnutí se teplotám, které představují hrozbu. Alternativou k migraci je zvětrávání nízkých teplot přítomných v jejím normálním prostředí. Tato chladnost je rozdělena do dvou kategorií, zamezení zmrazení a tolerance zmrazení.

Migrace

Vidět: Migrace hmyzu

Migrace hmyzu se liší od migrace ptáků. Migrace ptáků je obousměrný pohyb každého jednotlivce, zatímco u hmyzu tomu tak obvykle není. V důsledku (obvykle) krátké životnosti hmyzu může být dospělý hmyz, který absolvoval jednu etapu cesty, nahrazen členem další generace na zpáteční cestě. Jako výsledek, bezobratlý biologové předefinovat migraci této skupiny organismů do tří částí:

  1. Trvalý přímý pohyb směrem od porodní oblasti
  2. Výrazné chování před a po pohybu
  3. Přerozdělení energie v těle spojené s pohybem

Tato definice umožňuje považovat masové pohyby hmyzu za migraci. Snad nejznámější migrací hmyzu je migrace hmyzu motýl monarcha. Panovník v Severní Amerika migruje až z dalekého severu Kanada na jih do Mexiko a Jižní Kalifornie ročně přibližně od srpna do října. Populace na východ od Skalistých hor přezimuje v mexickém Michoacánu a západní populace přezimuje na různých místech v centrální pobřežní Kalifornii, zejména v Pacific Grove a Santa Cruz. Cesta tam a zpět je obvykle dlouhá přibližně 3 600 km. Nejdelší zaznamenaný jednosměrný let pro monarchy je 3 009 km od Ontario, Kanada do San Luis Potosí, Mexiko. K orientaci během migrace používají směr slunečního světla a magnetické signály.

Panovník potřebuje na takový dlouhý let značnou energii, kterou zajišťují tukové zásoby. Když se dostanou na místa přezimování, zahájí období snížené rychlosti metabolismu. Nektar z květů pořízených v místě přezimování poskytuje energii pro migraci na sever. Aby se omezila jejich spotřeba energie, monarchové se shromažďují ve velkých klastrech, aby udrželi vhodnou teplotu. Tato strategie, podobná choulí u malých savců, využívá tělesné teplo ze všech organismů a snižuje tepelné ztráty.

Další běžný zimní migrující hmyz, který se vyskytuje ve velké části Severní Ameriky, Jižní Ameriky a karibský, je Zelený Darner. Migrační vzorce u tohoto druhu jsou studovány mnohem méně než u monarchů. Zelení dárci v září opouštějí své severní oblasti a migrují na jih. Studie zaznamenaly sezónní příliv zelených dárců na jižní Floridu, což naznačuje migrační chování.[1] Se sledováním zeleného dárce se toho udělalo jen málo a důvody migrace nejsou plně pochopeny, protože existují jak obyvatelé, tak populace migrantů.[1] Společným podnětem pro migraci na jih u tohoto druhu je nástup zimy.

Zamezení zmrazení

Smrtelné zmrazení nastává, když je hmyz vystaven teplotám pod bod mrazu jejich tělních tekutin; hmyz, který nemigruje z oblastí s nástupem nižší teploty, musí proto navrhnout strategie, které tolerují nebo zamezí zamrzání intracelulární a extracelulární tělní tekutiny. Přežití chladnějších teplot u hmyzu obecně spadá do dvou kategorií: Mrazuvzdorný hmyz může tolerovat tvorbu vnitřního ledu a zamezení zamrznutí hmyz se vyhýbá zamrzání tím, že udržuje tělesné tekutiny tekuté. Obecná strategie přijatá hmyzem se také liší mezi severní polokoulí a jižní polokoulí. V mírných oblastech severní polokoule, kde se sezónně očekávají nízké teploty a obvykle jsou na dlouhou dobu, je hlavní strategií vyhýbání se mrazu. V mírných oblastech jižní polokoule, kde sezónní nízké teploty nejsou tak extrémní ani dlouhodobé, je hlavní strategií mrazuvzdornost.[2] V Arktidě, kde sezónně dochází k mrazu, a po delší dobu (> 9 měsíců), však převládá i tolerance proti mrazu.[3]

Vyvarování se zmrazení zahrnuje jak fyziologické, tak biochemické mechanismy. Jednou z metod zamezení zamrznutí je výběr suchého místa hibernace, ve kterém není led nukleace může nastat z externího zdroje.[4] Hmyz může mít také fyzickou bariéru, jako je kutikula potažená voskem, která poskytuje ochranu proti vnějšímu ledu přes kutikulu.[5] Fáze vývoje, ve které hmyz přezimuje, se u jednotlivých druhů liší, ale může nastat v kterémkoli bodě životního cyklu (tj. Vajíčko, kukla, larva a dospělý).

Hmyz, který se vyhýbá mrazu, který nemůže tolerovat tvorbu ledu v jejich tělesných tekutinách, musí zavést strategie ke snížení teploty, při které jejich tělesné tekutiny zamrznou. Přechlazení je proces, při kterém voda chladne pod bodem mrazu beze změny fáze na pevnou látku, kvůli nedostatku zdroje nukleace. Voda vyžaduje ke krystalizaci částice, jako je prach, a pokud není zaveden žádný zdroj nukleace, může se voda ochladit až na -42 ° C bez zamrznutí.[Citace je zapotřebí ] V počáteční fázi sezónní kalení za studena musí být odstraněna nebo inaktivována nukleační činidla ledu (INA), jako jsou částice potravin, prachové částice a bakterie, ve střevech nebo v intracelulárních oddílech hmyzu zabraňujícího zamrznutí. Odstranění nukleačního materiálu z ledu ze střeva lze dosáhnout zastavením krmení,[6] vyčistit střevo a odstranit lipoprotein ledové nukleatory (LPIN) z hemolymfa.[7]

Přezimující larva menšího roháča

Některé druhy Collembola tolerovat extrémní chlad vylučováním středního střeva během línání.[8]

Kromě fyzických příprav na zimu mění mnoho hmyzu také svou biochemii a metabolismus. Některý hmyz se například syntetizuje kryoprotektory jako polyoly a cukry, které snižují smrtelnou teplotu mrazu těla. Ačkoli polyoly jako sorbitol, mannitol, a ethylenglykol lze také najít, glycerol je zdaleka nejběžnějším kryoprotektorem a může odpovídat ~ 20% celkové tělesné hmotnosti.[9] Glycerol je rovnoměrně distribuován v hlavě, hrudníku a břiše hmyzu a je ve stejné koncentraci v intracelulárních a extracelulárních oddílech. Předpokládá se, že depresivní účinek glycerolu na superchlazovací bod (SCP) je způsoben vysokým viskozita roztoků glycerolu při nízkých teplotách. To by inhibovalo aktivitu INA[10] a SCP by klesly hluboko pod teplotu prostředí. Při nižších teplotách (pod 0 ° C) je produkce glykogenu inhibována a je podporován rozklad glykogenu na glycerol, což má za následek, že hladiny glycerolu u hmyzu, který se vyhýbá mrazu, dosáhnou úrovně pětkrát vyšší než u hmyzu, který je odolný vůči mrazu[11] které nemusí zvládat delší období nízkých teplot.

I když ne všechny druhy hmyzu zabraňujícího zamrzání produkují polyoly, produkuje je všechny hibernační hmyz faktory tepelné hystereze (THF). Například hemolymfa brouka Tenebrio molitor obsahuje rodinu takových proteinů.[12] Sezónní fotoperiodické mechanismus časování je zodpovědný za zvýšení nemrznoucí protein úrovně s koncentracemi nejvyššími v zimě. V pyrochroidním brouku Dendroides canadensiskrátká fotoperioda 8 hodin světla a 16 hodin tmy vede k nejvyšším úrovním THF,[13] což odpovídá zkrácení denního světla spojeného se zimou. Předpokládá se, že tyto nemrznoucí proteiny stabilizují SCP vazbou přímo na povrchové struktury samotných ledových krystalů, což snižuje velikost a růst krystalů.[10] Proto místo toho, aby působily na změnu biochemie tělesných tekutin, jak je vidět u kryoprotektorů, působí THF přímo s ledovými krystaly adsorpční k vyvíjejícím se krystalům, aby se zabránilo jejich růstu a snížila se pravděpodobnost smrtelného zamrznutí.

Tolerance zmrazení

Tolerance zmrazení u hmyzu se týká schopnosti některých druhů hmyzu přežít tvorbu ledu v jejich tkáních. Všechen hmyz je ectothermic, což je činí zranitelnými vůči mrazu. U většiny zvířat uvnitř a extracelulární zmrazení způsobí vážné poškození tkání s následkem smrti. Hmyz, u kterého se vyvinuly strategie odolnosti proti mrazu, dokáže zabránit poškození tkáně tím, že kontroluje, kde, kdy a do jaké míry se tvoří led.[14] Na rozdíl od zmrazení se vyhýbá hmyzu, který je schopen existovat v chladných podmínkách do přechlazení Organismy tolerantní k mrazu omezují podchlazení a iniciují zmrazení jejich tělních tekutin při relativně vysokých teplotách. Fyziologicky je toho dosaženo inokulačním zmrazením, produkcí ledových nukleačních proteinů, krystaloidních sloučenin a / nebo mikrobů.[15]

Ačkoli u hmyzu převládají strategie zamezení zamrzání, tolerance zamrznutí se v této skupině vyvinula nejméně šestkrát (v Lepidoptera, Blattodea, Dvoukřídlí, Orthoptera, Coleoptera, a Blanokřídlí ).[16] Tolerance mrazu je také častější u hmyzu z jižní polokoule (hlášeno u 85% studovaných druhů) než u hmyzu ze severní polokoule (hlášeno u 29% studovaných druhů). Předpokládá se, že to může být způsobeno větší variabilitou podnebí na jižní polokouli, kde musí být hmyz schopen přežít náhlé chladu, přesto však musí využívat i nezvykle teplé počasí. To je na rozdíl od severní polokoule, kde díky předvídatelnému počasí je výhodnější přezimovat po rozsáhlém sezónním kalení za studena.[16]

Mezi příklady hmyzu odolného proti mrazu patří: vlněný medvěd, Pyrrharctia isabella;[17] nelétavý hřeben, Belgica antarctica;[18] alpský strom weta, Hemideina maori;[19] létat sněhový jeřáb, Chionea scita,[20] a šváb alpský, Celatoblatta quinquemaculata.[21]

Nebezpečí zamrznutí

Až na několik výjimek tvorba ledu v buňkách obecně způsobí buněčnou smrt iu druhů odolných vůči mrazu v důsledku fyzického namáhání vyvíjeného expanzí ledových krystalů.[22] Tvorba ledu v extracelulárních prostorech je také problematická, protože odstraňuje vodu z roztoku procesem osmózy, což způsobuje, že buněčné prostředí se stává hypertonickým a čerpá vodu z vnitřků buněk. Nadměrné smrštění buněk může způsobit vážné poškození. Je to proto, že když se led vytváří mimo buňku, možné tvary, které mohou buňky předpokládat, jsou stále omezenější, což způsobuje škodlivou deformaci.[23] A konečně, expanze ledu v cévách a jiných prostorech může způsobit fyzické poškození struktur a tkání.[23]

Ledové nukleatory

Aby voda mohla zmrznout, musí být přítomno jádro, na kterém může začít růst ledový krystal. Při nízkých teplotách mohou jádra spontánně vznikat ze shluků pomalu se pohybujících molekul vody. Alternativně mohou látky, které usnadňují agregaci molekul vody, zvýšit pravděpodobnost, že dosáhnou kritické velikosti potřebné pro tvorbu ledu.[24]

Je známo, že mrazuvzdorný hmyz produkuje ledové nukleační proteiny.[15] Regulovaná produkce ledových nukleačních proteinů umožňuje hmyzu řídit tvorbu ledových krystalů v jejich tělech. Čím nižší je teplota těla hmyzu, tím je pravděpodobnější, že se led začne spontánně vytvářet. Ani zvířata odolná vůči mrazu nemohou tolerovat náhlé, úplné zmrazení; pro většinu hmyzu odolného proti mrazu je důležité, aby se vyhnuly podchlazení a iniciovaly tvorbu ledu při relativně teplých teplotách.[25] To umožňuje hmyzu zmírnit rychlost růstu ledu, pomaleji se přizpůsobit mechanickým a osmotickým tlakům vyvolaným tvorbou ledu.[15][26]

Nukleační proteiny mohou být produkovány hmyzem nebo mikroorganismy, které jsou spojeny s tkáněmi hmyzu.[15] Tyto mikroorganismy obsahují ve svých buněčných stěnách proteiny, které fungují jako jádra pro růst ledu.[27]

Teplota, kterou konkrétní ledový nukleator iniciuje zmrazení, se liší od molekuly k molekule. I když organismus může mít řadu různých nukleačních proteinů ledu, pouze ty, které iniciují zmrazení při nejvyšší teplotě, budou katalyzovat událost nukleace ledu. Jakmile je zahájeno zmrazení, led se rozšíří po celém těle hmyzu.[15]

Kryoprotektory

Tvorba ledu v extracelulární tekutině způsobuje celkový pohyb vody ven z buněk, což je jev známý jako osmóza. Protože příliš mnoho dehydratace může být pro buňky nebezpečné, mnoho druhů hmyzu má vysoké koncentrace rozpuštěných látek, jako je glycerol. Glycerol je relativně polární molekula, a proto přitahuje molekuly vody, posouvá osmotickou rovnováhu a zadržuje část vody uvnitř buněk. Výsledkem je, že kryoprotektory jako glycerol snižují množství ledu, který se tvoří mimo buňky, a snižují buněčnou dehydrataci.[26] Kryoprotektory proti hmyzu jsou také důležité pro druhy, které se vyhýbají zamrzání; viz popis výše

Intracelulární zmrazení

Většina mrazuvzdorných druhů omezuje tvorbu ledu na extracelulární prostory. Některé druhy však mohou tolerovat i intracelulární zmrazení. Toto bylo poprvé objeveno v tlusté tělo buňky zlatobýlů Eurosta solidaginis.[28] Tukové tělo je tkáň hmyzu, která je důležitá pro metabolismus lipidů, bílkovin a sacharidů (obdobně jako u savčích jater).[29] Ačkoli není jisté, proč je intracelulární zmrazení u některých druhů hmyzu omezeno na tukovou tělesnou tkáň, existují důkazy, že to může být způsobeno nízkým obsahem vody v tukových tělesných buňkách.[30]

Umístění zimujícího hmyzu

Hmyz je v zimě dobře ukrytý, ale existuje několik míst, kde ho lze spolehlivě najít. Berušky procvičujte si společnou hibernaci skládáním jeden na druhého na pařezech a pod kameny, abyste sdíleli teplo a chránili se proti zimním teplotám.[31] Žena saranče (čeleď Tettigoniidae [dlouhorohý]), ve snaze udržet svá vajíčka v bezpečí přes zimu, vyběhne do půdy a uloží vajíčka co nejhlouběji do země.[31] Mnoho dalších hmyzu, včetně různých motýli a můry také přezimují v půdě ve fázi vajíčka. Nějaký dospělý brouci přezimovat[Citace je zapotřebí ] v zimě v podzemí; mnoho much přezimuje v půdě jako kukly. The komár západní malárie přezimují jako dospělí a cestují celou zimu mezi více lidskými strukturami.[32][33] Mezi další způsoby hibernace patří obyvatelstvo kůry, kde se hmyz hnízdí více na jižní straně stromu kvůli teplu poskytovanému sluncem. Zámotky, koule, a parazitismus jsou také běžné metody hibernace.

Vodní hmyz

Hmyz, který žije pod vodou, má různé strategie řešení mrazení než suchozemský hmyz. Mnoho druhů hmyzu přežije zimu ne jako dospělí na souši, ale jako larvy pod hladinou vody. Pod vodou mnoho bentický bezobratlí budou mít určité teploty pod bodem mrazu, zejména v malých proudech. Vodní hmyz si vytvořil mrazuvzdornost podobně jako jeho pozemní protějšky. Pro vodní hmyz však není možné zamezit zamrznutí, protože přítomnost ledu v jeho okolí může způsobit nukleaci ledu v jeho tkáních.[34]:148 Vodní hmyz má podchlazovací body obvykle kolem –3 ° až –7 ° C.[34]:149 Kromě použití tolerance proti mrazu mnoho vodního hmyzu migruje hlouběji do vodního útvaru, kde jsou teploty vyšší než na povrchu. Hmyz jako kamenné mouchy, jepice, chrostíci, a vážky jsou běžní přezimující vodní hmyz. The taneční létat larvy mají nejnižší hlášený bod podchlazení pro vodní hmyz při -22 ° C.[34]:149

Viz také

Reference

  1. ^ A b May, Mike. „Vážka migrace“. Katedra entomologie Cook College Rutgers University. Archivovány od originál dne 2008-03-31. Citováno 2007-05-03.
  2. ^ Sinclair BJ a Chown SL (2005) Klimatická variabilita a hemisférické rozdíly v toleranci chladu vůči hmyzu: podpora z jižní Afriky. Functional Ecology 19: 214-221
  3. ^ Danks, H.V. (1981). Arktické členovce. Ottawa, Kanada: Entomologická společnost Kanady. p. 279. ISBN  978-0-9690829-0-3.
  4. ^ Marchand, Peter (1996). Život v chladu. Hanover, NH: University Press of New England ISBN  978-0874517859
  5. ^ Duman JG (2001) Nemrznoucí a ledové nukleatorové proteiny u suchozemských členovců. Annual Review Physiology 63: 327-357
  6. ^ Olsen TM a Duman JG (1997) Udržování podchlazeného stavu ve střevní tekutině přezimujících larev brouka pyrochroidního, Dendroides canadensis: role ledových nukleatorů a nemrznoucích proteinů. Journal of Comparative Physiology 167: 114-122
  7. ^ Neven LG, Duman JG, Beals JM, Castellino FJ (1986) Přezimující adaptace roháčů, Ceruchus piceus: odstraňování ledových nukleatorů v zimě na podporu podchlazení. Journal of Comparative Physiology 156: 707-716
  8. ^ Worland MR, Leinaas HP, Chown SL (2006) Distribuce frekvencí superchladicích bodů v Collembole jsou ovlivňovány svlékáním. Functional Ecology 20: 323-329
  9. ^ Pfister TD a Storey KB (2006) Reakce proteinových fosfatáz a proteinkinázy závislé na cAMP u hmyzu zabraňujícího zmrazení, Epiblema scudderiana. Archiv biochemie a fyziologie hmyzu 62: 43-54
  10. ^ A b Zachariassen KE (1985) Fyziologické recenze: Fyziologie tolerance za studena u hmyzu. Americká fyziologická společnost 65: 799-832
  11. ^ Chapman RF (1998). Struktura a funkce hmyzu 4. vydání. Cambridge University Press 520-522
  12. ^ Graham, L. A; Liou, Y. C .; Walker, V. K .; Davies, P. L. (srpen 1997). „Hyperaktivní nemrznoucí protein z brouků“. Příroda. 388 (6644): 727–728. doi:10.1038/41908. PMID  9285581. Žlutý brouk obecný, Tenebrio molitor, obsahuje rodinu malých proteinů tepelné hystereze bohatých na Cys a Thr, které snižují bod tuhnutí hemolymfy pod bod tání až o 5,58 ° C (ΔT = tepelná hystereze). Exprese proteinu tepelné hystereze byla hodnocena během vývoje a po vystavení změněným podmínkám prostředí.
  13. ^ Horwath KL a Duman JG (1982) Zapojení cirkadiánního systému do fotoperiodické regulace nemrznoucích proteinů proti hmyzu. The Journal of Experimental Zoology 219: 267-270
  14. ^ Ramlov H (2000) Aspekty přirozené tolerance vůči chladu u ektotermních zvířat. Lidská reprodukce 15: 26-46
  15. ^ A b C d E Lee RE a Costanzo JP (1998) Biologická nukleace ledu a distribuce ledu u studeně odolných ektotermních zvířat. Roční přehled fyziologie. 60: 55-72
  16. ^ A b Sinclair BJ, Addo-Bediako A a Chown SL (2003) Klimatická variabilita a vývoj tolerance vůči mrazu hmyzu. Biologické recenze 78: 181-195
  17. ^ Layne JR, Edgar CL a Medwith RE (1999) Odolnost vůči chladu housenky medvědího za studena (Pyrrharctia Isabella Lepidoptera: Arctiidae. American Midland Naturalist 141: 293-304
  18. ^ Hayward SAL, Rinehart JP, Sandro LH, Lee RE a Denlinger DL (2007) Pomalá dehydratace podporuje vysychání a mrazuvzdornost v Antarktidě midge Belgica antarctia. Journal of Experimental Biology 210: 836-844
  19. ^ Sinclair, Brent J .; Worland, M. Roger; A; Wharton, David A. (1999). „Nukleace ledu a tolerance mrazu v novozélandské alpině a nížině weta, Hemideina spp. (Orthoptera; Stenopelmatidae)“. Fyziologická entomologie. 24 (1): 56–63. doi:10.1046 / j.1365-3032.1999.00112.x. ISSN  1365-3032.
  20. ^ Jacobus, Luke M. (2014). „First report of the Snow Crane Fly Chionea scita Walker, 1848 (Diptera: Tipuloidea: Limoniidae) from Indiana“. Sborník Indiana Academy of Science. 123 (1): 65–66. ISSN  2380-7717.
  21. ^ Sinclair BJ (2001) Polní ekologie tolerance proti mrazu: meziroční kolísání rychlostí ochlazování, zmrazení a rozmrazení a tepelné namáhání v mikrohabitatu švába alpského Celatoblatta quinquemaculata. OIKOS 93: 286-293
  22. ^ Duman JG (2001) Nemrznoucí a ledové nukleatorové proteiny u suchozemských členovců. Roční přehled fyziologie. 63: 327-357
  23. ^ A b Mazur P (1984) Zmrazování živých buněk: mechanismy a důsledky. American Journal of Physiology. 247: C125-142
  24. ^ Lee RE, Warren GJ a Gusta LV, eds. (1995) Biologická nukleace ledu a její aplikace. St. Paul, MN: Americká fytopatologická společnost.
  25. ^ Marchand PJ a Walker L (1996) Život za studena: Úvod do zimní ekologie. Hanover, NH: University Press of New England
  26. ^ A b Storey KB a Storey JM (1988) Zmrazení tolerance u zvířat. Fyziologické recenze 68: 27-84
  27. ^ Costanzo JP a Lee RE (1996) Nukleace ledu u obratlovců odolných vůči mrazu. Cryo-Letters 17: 111-118
  28. ^ Salt RW (1959) Přežití zmrazených tělesných buněk tuku v hmyzu. Nature 184: 1426
  29. ^ Keeley LL (1985) Fyziologie a biochemie tukového těla. In: Kerkut G.A., Gilbert L.I., redaktoři. Komplexní fyziologie hmyzu, biochemie a farmakologie: pokožka, dýchání a cirkulace. New York: Pergamon Press. 211-248.
  30. ^ Davis DJ a Lee RE (2001) Intracelulární zmrazení, životaschopnost a složení tukových tělesných buněk z mrazem netolerantních larev Sarcophaga crassipalpis. Archiv biochemie a fyziologie hmyzu 48: 199-205
  31. ^ A b "Prairie Hmyz v zimě". Fermilab. 03.03.1998.
  32. ^ Carpenter, S. J .; LaCasse, W. J. (1955). Komáři Severní Ameriky (severně od Mexika). Berkeley, Los Angeles, London: University of California Press. 39–42. ISBN  0-520-02638-1.
  33. ^ Sinka, Marianne E; Rubio-Palis, Yasmin; Manguin, Sylvie; Patil, Anand P; Temperley, Will H; Gething, Peter W; Van Boeckel, Thomas; Kabaria, Caroline W; Harbach, Ralph E; Hay, Simon I (2010-08-16). „Dominantní vektory lidské malárie Anopheles v Severní a Jižní Americe: údaje o výskytu, distribuční mapy a bionomická précis“. Paraziti a vektory. 3: 72. doi:10.1186/1756-3305-3-72. ISSN  1756-3305. PMC  2936890. PMID  20712879.
  34. ^ A b C Marchand, Peter (1996). Život v chladu. Hanover, NH: University Press of New England.

externí odkazy